Икра рыб в составе пищи трески Gadus morhua marisalbi (Gadiformes: Gadidae) Белого моря: видовая идентификация с использованием молекулярно-генетических методов

Е.В. Козминский и П.Н. Ершов

Труды Зоологического института РАН, 2024, 328(3): 357–373 · https://doi.org/10.31610/trudyzin/2024.328.3.357

Резюме

Трофические связи гидробионтов отражают особенности функционирования прибрежных сообществ, и анализ их структурной динамики может быть использован для улучшения менеджмента рыбного промысла и оценки состояния морских экосистем. Популяции на границах ареала вида имеют особые адаптации, в том числе пищевые, к экстремальным условиям, что делает их удобным модельным объектом для изучения возможных последствий изменения экосистем под влиянием глобальных факторов. Треска Gadus morhua marisalbi Derjugin, 1920 постоянно обитает в прибрежных водах субарктического Белого моря, расположенного на северо-восточной окраине ареала атлантической трески G. morhua Linnaeus, 1758. Структура и динамика популяции прибрежной трески сильно зависят от местных условий окружающей среды и имеющихся пищевых ресурсов в летний период нагула. Помимо основных пищевых объектов (рыб, полихет, ракообразных), в пище трески в это время существенное значение имеет икра рыб, нерестящихся летом на мелководных прибрежных участках. По литературным данным икра рыб, обнаруженная в значительном количестве и чаще всего в желудках трески, принадлежала трехиглой колюшке и пинагору, однако это не было подтверждено экспериментальными исследованиями.Кроме того, возможное присутствие икры сельди в рационе трески остается недоказанным из-за трудностей ее визуальной идентификации. В данной работе мы использовали молекулярно-генетические методы для видовой идентификации икры рыб, обнаруженной в желудках трески. На первом этапе проводили видовую идентификацию ДНК, выделенной из икры, с использованием микросателлитных праймеров и разработанных нами видоспецифичных маркеров для митохондриального гена COI. На втором этапе проверяли видовую принадлежность ДНК, выделенной из икры рыб, с помощью ДНК-штрихкодирования. Результаты показали, что в желудках трески находилась икра сельди и колюшки, а в ряде случаев обнаружено совместное присутствие икры этих видов. Из 29 изученных препаратов ДНК четырнадцать были успешно амплифицированы с помощью микросателлитных праймеров для сельди, а тринадцать – с праймерами для колюшки. Межгодовые различия встречаемости икры сельди в пробах были незначительными, а частота встречаемости икры колюшки в 2018 г. была выше, чем в 2017 г. Проведенный анализ не выявил существенных внутригодовых различий между наблюдаемым и теоретически ожидаемым количеством случаеводновременного присутствия в желудках трески икры сельди и колюшки. Выявленная в работе высокая частота встречаемости икры сельди и колюшки в желудках трески свидетельствует о важности этих компонентов в рационе трески. Полученные сведения расширяют наши представления о трофической роли трески как ключевого вида в экосистеме Белого моря. Анализ имеющихся данных о пространственном и временном характере питания прибрежной беломорской трески показывает, что икра рыб может вносить существенный вклад в общее количество пищи, потребляемой этим видом в течение лета.

Ключевые слова

треска, ДНК-анализ, икра, питание, сельдь, колюшка

Поступила в редакцию 2 июня 2024 г. · Принята в печать 11 июля 2024 г. · Опубликована онлайн 19 августа 2024 г.

Литература

Altukhov K.A. 1979. On the biology of early development stages in some White Sea fishes. Voprosy Ihtiologii, 19(1): 117–127. [In Russian].

Altukhov K.A., Mikhailovskaya A.A., Mukhomediyarov F.B., Nadezhin V.M., Novikov P.I. and Palenichko Z.G. 1958. Fishes of the White Sea. Gosudarstvennoe izdatelstvo Karelskoy ASSR, Petrozavodsk, 162 p. [In Russian].

Azarov V.V. 1963. The feeding habits of fish at the intertidal zone of the Riazhkov and Lodeiny islands in the White Sea (Kandalaksha Bay). Reports of the White Sea Biological Station of the Moscow State University, 2: 35–53. [In Russian].

Bakhvalova A.E., Ivanova T.S., Ivanov M.V., Demchuk A.S., Movchan E.A. and Lajus D.L. 2016. Long-term changes in the role of threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) in the White Sea: predatory fish consumption reflects fluctuating stickleback abundance during the last century. Evolutionary Ecology Research, 17: 317–334.

Berger V.Ya. 2007. The production potential of the White Sea. Zoologicheskiy Institut, Saint-Petersburg, 289 p. [In Russian].

Brander K. 1994. (Ed.). Spawning and life history information for North Atlantic cod stocks. ICES Cooperative Research Report, 205: 1–150. https://doi.org/10.17895/ices.pub.5500

Candolin U. 2004. Effects of algae cover on egg acquisition in male three-spined stickleback. Behaviour, 141: 1389–1399. https://doi.org/10.1163/1568539042948268

Dolgov A.V., Yaragina N.A., Orlova E.L., Bogstad B., Johannesen E. and Mehl S. 2007. 20th anniversary of the PINRO-IMR cooperation in the investigations of fish feeding in the Barents Sea, results and perspectives. In: T. Haug, O.A. Misund, H. Gjøsæter and I. Røttingen (Eds). Long term bilateral Russian-Norwegian scientific cooperation as a basis for sustainable management of living marine resources in the Barents Sea. Proceedings of the 12th Norwegian-Russian Symposium, Tromsø. IMR, Bergen: 44–78.

Durant J.M., Skern-Mauritzen M., Krasnov Y.V., Nikolaeva N.G., Lindstrøm U. and Dolgov A. 2014. Temporal dynamics of top predators interactions in the Barents Sea. PloS One, 9(11): e110933. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0110933

Dushkina L.A., Zelenkov V.M., Ivanchenko O.F. and Loginova G.A. 1981. Artificial spawning grounds as method of boosting of abundance of herring larvae Clupea pallasi Val. (by the example of the herring from the White Sea). Trudy PINRO, 45: 45–55. [In Russian].

Enoksen S.E. and Reiss H. 2017. Diet of Norwegian coastal cod (Gadus morhua) studied by using citizen science. Journal of Marine Systems, 180: 246–254. https://doi.org/10.1016/j.jmarsys.2017.06.006

Eriksen E., Skjoldal H.R., Gjøsæter H. and Primicerio R. 2017. Spatial and temporal changes in the Barents Sea pelagic compartment during the recent warming. Progress in Oceanography, 151: 206–226. https://doi.org/10.1016/j.pocean.2016.12.009

Ershov P.N. 2010. Changes in the diet of the coastal cod Gadus morhua marisalbi in the Kandalaksha Gulf of the White Sea under conditions of increased abundance of three-spined stickleback Gasterosteus aculeatus. Journal of Ichthyology, 50(1): 84–88. https://doi.org/10.1134/S0032945210010108

Galkina L.A. 1962. Fertilization and development of eggs of Clupea harengus p. n. maris-albi Berg var. A) in waters of different salinity. Proceedings of the USSR Academy of Sciences, 143(2): 479–482. [In Russian].

Gjøsæter H., Bogstad B. and Tjelmeland S. 2009. Ecosystem effects of the three capelin stock collapses in the Barents Sea. Marine Biology Research, 5(1): 40–53. https://doi.org/10.1080/17451000802454866

Hop H., Gjøsæter J. and Danielssen D.S. 1992. Seasonal feeding ecology of cod (Gadus morhua L.) on the Norwegian Skagerrak coast. ICES Journal of Marine Science, 49(4): 453–461. https://doi.org/10.1093/icesjms/49.4.453

Ivanova T.S., Ivanov M.V., Golovin P.V., Polyakova N.V. and Lajus D.L. 2016. The White Sea threespine stickleback population: spawning biotopes, mortality, and abundance. Evolutionary Ecology Research, 17: 301–315.

Ivanova N.V., Zemlak T.S., Hanner R.H. and Hebert P.D.N. 2007. Universal primer cocktails for fish DNA barcoding. Molecular Ecology Notes, 7(4): 544–548. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2007.01748.x

Izvekova E.I. 1964. On feeding of cod Gadus morhua maris-albi Der. in the western part of the White Sea (Velikaya Salma). Voprosy Ihtiologii, 4(2): 354–364. [In Russian].

Johannesen E., Ingvaldsen R.B., Bogstad B., Dalpadado P., Eriksen E., Gjøsæter H., Knutsen T., Skern-Mauritzen M. and Stiansen J.E. 2012. Changes in Barents Sea ecosystem state, 1970–2009: climate fluctuations, human impact, and trophic interactions. ICES Journal of Marine Science, 69: 880–889. https://doi.org/10.1093/icesjms/fss046

Kanapathippillai P., Berg E., Dos Santos J., Gulliksen B. and Pedersen T. 1994. The food consumption of cod, Gadus morhua L., in a high-latitude enhancement area. Aquaculture and Fisheries Management, 25: 65–76.

Karpov A.K., Osinov A.G. and Novikov G.G. 1984. The White Sea cod Gadus morhua (L.). Variability in protein structures. Voprosy Ihtiologii, 24(4): 552–560. [In Russian].

Klemetsen A. 1982. Food and feeding habits of cod from the Balsfjord, northern Norway during a one-year period. ICES Journal of Marine Science, 40: 101–111. https://doi.org/10.1093/icesjms/40.2.101

Kortsch S., Primicerio R., Fossheim M., Dolgov A.V. and Aschan M. 2015. Climate change alters the structure of arctic marine food webs due to poleward shifts of boreal generalists. Proceedings of the Royal Society B, 282: 20151546. https://doi.org/10.1098/rspb.2015.1546

Kudersky L.A. 1966. Changes in the diet of the White Sea cod (Gadus morhua maris-albi Derjugin) depending on their size associated with intraspecific feeding relations. Voprosy Ihtiologii, 6(2): 346–351. [In Russian].

Kudersky L.A. and Rusanova M.N. 1963. Feeding of demersal fish in the western part of the White Sea. Uchenye Zapiski Karelskogo Pedagogicheskogo Instituta, 15: 221–300. [In Russian].

Lloyd E. and Lederman W. 1989. Handbook of applicable mathematics. Finances and Statistics, Moscow, 510 p. [In Russian].

Mecklenburg C.W., Lynghammar A., Johannesen E., Byrkjedal E., Christiansen J.S., Dolgov A.V., Karamushko O.V., Mecklenburg T.A., Møller P.R., Steinke D. and Wiennerroither R.M. 2018. Marine fishes of the Arctic Region. Conservation of Arctic flora and fauna, Akureyri, Iceland, 739 p.

Mehl S. and Sunnanå K. 1991. Changes in growth of Northeast Arctic cod in relation to food consumption in 1984–1988. ICES Marine Science Symposia, 193: 109–112.

Michalsen K., Johannesen E. and Bogstad B. 2008. Feeding of mature cod (Gadus morhua) on the spawning grounds in Lofoten. ICES Journal of Marine Science, 65: 571–580. https://doi.org/10.1093/icesjms/fsn019

Мikodina E.V. 1978. On some structure peculiarities of egg envelopes of nesting fish – Cyclopterus lumpus Linne and Gasterosteus aculeatus Linne. Nauchnye Doklady Vysshey Shkoly. Biologicheskie Nauki, 12: 60–65. [In Russian].

Mikulin A.E. 1981a. Causes of different quantitative content of carotenoids in the eggs of the lumpfish Cyclopterus lumpus L. (Cyclopteridae). Voprosy Ihtiologii, 21(2): 386–390. [In Russian].

Mikulin A.E. 1981b. Spectral characteristics of fish eggs. Voprosy Ihtiologii, 21(4): 737–741. [In Russian].

Mikulin A.E., Gerasimchuk V.V. and Dubrovin V.N. 1978. Pigmentation of the eggs of lumpfish Cyclopterus lumpus L. Voprosy Ihtiologii, 18(5): 917–923. [In Russian].

Mоchek A.D. 1973. Spawning behaviour of lumpsucker Cyclopterus lumpus L. Voprosy Ihtiologii, 13(4): 733–736. [In Russian].

Mukhomediyarov F.B. 1963a. Biology and fishing of non-commercial fishes of Karelian coast. In: Z.G. Palenichko (Ed.). Materials on the Integrated Study of the White Sea. Izdatelstvo Akademii Nauk SSSR, Moscow: 131–143. [In Russian].

Mukhomediyarov F.B. 1963b. Ichthyofauna of Chupa Inlet. In: Z.G. Palenichko (Ed.). Materials on the integrated study of the White Sea. Izdatelstvo Akademii Nauk SSSR, Moscow: 90–99. [In Russian].

Mukhomediyarov F.B. 1966. Three-spined stickleback (Gasterosteus aculeatus L.) of Kandalaksha Bay of the White Sea. Voprosy Ihtiologii, 6(3): 454–467. [In Russian].

Novikov G.G. 1995. Cod. In: O.A. Scarlato (Ed.). White Sea. Biological resources and problems of their rational use. ZIN RAS Publishing, Saint-Petersburg: 51–62. [In Russian].

Nordeide J.T. and Båmstedt U. 1998. Coastal cod and north-east Arctic cod – do they mingle at the spawning grounds in Lofoten? Sarsia, 83: 373–379. https://doi.org/10.1080/00364827.1998.10413696

Parukhina L.V. 2005. On feeding and diurnal diet of cod Gadus morhua marisalbi Derjugin from the White Sea. In: A.F. Alimov, V.Ya. Berger, E.P. Ieshko and N.N. Nemova (Eds). The study, sustainable use and conservation of natural resources of the White Sea. Karelskiy Nauchniy Tsentr, Petrozavodsk: 253–257. [In Russian].

Prozorov D.D. 1948. On the systematics and biology of the lumpfish (Cyclopterus lumpus L.) of the Gridina Inlet. Raboty Morskoy Biologicheskoi Stantzii Karelo-Finskogo Universiteta, 1: 123–139. [In Russian].

Rass T.S. 1995. General characteristic of ichthyofauna. In: O.A. Scarlato (Ed.). White Sea. Biological resources and problems of their rational use. ZIN RAS Publishing, Saint-Petersburg: 3–13. [In Russian].

Sakshaug E., Bjørge A., Gulliksen B., Loeng H. and Mehlum F. 1994. Structure, biomass distribution, and energetics of the pelagic ecosystem in the Barents Sea: A synopsis. Polar Biology, 14: 405–411. https://doi.org/10.1007/BF00240261

Semenova A.V., Andreeva A.P., Karpov A.K., Stroganov A.N., Rubtsova G.A. and Afanas’yev K.I. 2013. Analysis of microsatellite loci variation in herring (Clupea pallasii marisalbi) from the White Sea. Russian Journal of Genetics, 49(6): 652–666. https://doi.org/10.1134/S1022795413060100

Soin S.G. 1963. Morphological and ecological peculiarities of development of the White Sea herring (Clupea harengus pallasi natio maris-albi Berg). In: I.I. Nikolaev (Ed.). Problems of use of commercial biological resources of the White Sea and inland waters of Karelia. Izdatelstvo Akademii Nauk SSSR, Moscow: 68–74. [In Russian].

Soin S.G. 1980. Peculiarities of spawning and development of the White Sea fishes. Reports of the White Sea biological station of the Moscow State University, 5: 165–175. [In Russian].

Soin S.G. and Mikulin A.E. 1974. Ecological and morphological peculiarities in the development of a lumpfish, Cyclopterus lumpus L. Reports of the White Sea Biological Station of the Moscow State University, 4: 162–176. [In Russian].

Sonina M.A. 1957. Cod of the White Sea. In: Yu.I. Polyanskiy (Ed.). Materials on the integrated study of the White Sea. Izdatelstvo Akademii Nauk SSSR, Moscow: 219–220. [In Russian].

Stroganov A.N. 2015. Genus Gadus (Gadidae): composition, distribution and evolution of forms. Journal of Ichthyology, 55(3): 319–336. https://doi.org/10.1134/S0032945215030145

Yastrebkov A.A. 1969. Some biometrical parameters of eggs in different populations of the White Sea herring. In: The Eighth session of The Scientific council on the theme "Biological resources of the White Sea and inland waters of the European North". Izdatelstvo Karelskogo filiala AN SSSR, Petrozavodsk: 219–220. [In Russian].

Yevropeytzeva N.V. 1937. The race analysis of the White Sea cod. Candidate of Biological Sciences thesis. Leningrad State University, Leningrad, 98 p. [In Russian].

Ziuganov V.V. 1991. The family Gasterosteidae of the world fish fauna. Nauka Publishing House, Leningrad, 261 p. [In Russian].