Ультраструктура тегумента материнской спороцисты Bunocotyle progenetica (Markowski, 1936) Chabaud et Buttner, 1959 (Digenea: Hemiuridae)

И.М. Подвязная и С.А. Филимонова

Труды Зоологического института РАН, 2024, 328(1): 108–119 · https://doi.org/10.31610/trudyzin/2024.328.1.108

Резюме

Данная работа посвящена исследованию тонкой организации материнских спороцист – наименее изученной стадии жизненного цикла дигеней. В ней подробно описана ультраструктура покровов зрелых материнских спороцист Bunocotyle progenetica, исследованных методом просвечивающей электронной микроскопии. Тегумент этих партенит представлен наружным безъядерным синцитием, соединенным при помощи цитоплазматических мостиков с глубжележащими тегументальными клетками. Наружная плазматическая мембрана тегумента образует очень мелкие листовидные выросты и множество глубоких инвагинаций в виде разнонаправленных и взаимосвязанных каналов, пронизывающих почти весь наружный синцитий и многократно увеличивающих площадь его поверхности. Цитоплазма наружного слоя тегумента содержит редкие крупные митохондрии, микротрубочки и малочисленные секреторные гранулы, содержимое которых выделяется в просвет каналов. От плазматической мембраны каналов берут начало многочисленные пиноцитозные пузырьки. Мелкие эндоцитозные пузырьки перемещаются по цитоплазматическим мостикам в тегументальные клетки, в которых происходит расщепление и сортировка эндоцитированного пищевого материала. Для этих клеток характерно присутствие в их цитоплазме мощно развитого аппарата Гольджи, представленного множественными стопками цистерн, а также большого количества эндосом разной степени зрелости и остаточных телец. Прослежены некоторые этапы трансформации эндосом в тегументальных клетках. Помимо пищеварительной активности, тегументальные клетки продуцируют секреторные гранулы, которые по окончании своего созревания поступают в наружный синцитий. Впервые показано, что популяция тегументальных клеток у зрелых партенит может обновляться за счет резервного пула недифференцированных клеток. Особенности строения тегумента материнских спороцист B. progenetica обсуждаются в контексте представлений об усилении трофической функции покровов у лишенных кишечника спороцист.

Ключевые слова

Bunocotyle progenetica, материнская спороциста, тегумент, ультраструктура

Поступила в редакцию 19 апреля 2023 г. · Принята в печать 1 октября 2023 г. · Опубликована 25 марта 2024 г.

Литература

Al-Salman H.A. and James B.L. 1989. Ultrastructural studies on the daughter sporocysts of Meiogymnophallus minutus (Digenea: Gymnophallidae). International Journal for Parasitology, 19: 499–508. https://doi.org/10.1016/0020-7519(89)90079-9

Ataev G.L. 2017. Reproduction of trematode partenitae: review of main theories. Nauka, Saint Petersburg, 87 p. [In Russian]. https://doi.org/10.21072/978-5-02-039707-1

Basch P.F. and DiConza J.J. 1974. The miracidium-sporocysttransition in Schistosoma mansoni: surface changes in vitro with ultrastructural correlation. The Journal of Parasitology, 60(6): 935–941. https://doi.org/10.2307/3278518

Denisova S.A., Shunatova N.N., Lebedenkov V.V. and Shchenkov S.V. 2023. Ultrastructure of an opecoelid daughter sporocyst, Podocotyle sp. (Digenea: Opecoelidae): comparative analysis of the somatic tissues and new insights into the organization of the nervous system. Canadian Journal of Zoology, 101(7): 579–602. https://doi.org/10.1139/cjz-2022-0177

Fournier A. and Théron A. 1985. Sectorisation morpho-anatomique et fonctionnelle du sporocyste-fils de Schistosoma mansoni. Parasitology Research, 71: 325–336. https://doi.org/10.1007/BF00928335

Galaktionov K.V. and Dobrovolskij A.A. 2003. The biology and evolution of trematodes. Kluwer, Dordrecht, 592 p. https://doi.org/10.1007/978-94-017-3247-5

Galaktionov K.V. and Podvyaznaya I.M. 2019. Reproductive organs of trematode parthenitae during the cold season: an ultrastructural analysis using evidence from rediae of Bunocotyle progenetica (Markowski, 1936) (Digenea, Hemiuroidea). Invertebrate Zoology, 16(4): 329–341. https://doi.org/10.15298/invertzool.16.4.02

Gibson D.I. 1974. Aspects of the ultrastructure of the daughter sporocyst and cercaria of Podocotyle staffordi Miller, 1941 (Digenea: Opecoelidae). Norwegian Journal of Zoology, 22: 237–252.

Ginetsinskaya T.A. 1988. Trematodes, their life cycles, biology and evolution. Amerind Publ. Co., New Delhi, 559 p.

Huotari J. and Helenius A. 2011. Endosome maturation. The EMBO Journal, 30(17): 3481–3500. https://doi.org/10.1038/emboj.2011.286

James B.L., Bowers E.A. and Richards J.G. 1966. The ultrastructure of the daughter sporocyst of Cercaria bucephalopsis haimeana Lacaze-Duthiers, 1854 from the edible cockle, Cardium edule L. Parasitology, 56: 753–762. https://doi.org/10.1017/s0031182000071778

Jenkinson J.A. 1968. Comparative ultrastructural and histochemical studies on larval trematodes with special reference to gland cells and the integument. Ph.D. Thesis. University College of South Wales and Monmouthshire, Cardiff.

Klag J., Niewiadomska K. and Czubaj A. 1997. Ultrastructural studies on the sporocyst wall of Diplostomum pseudospathaceum Niewiadomska, 1984 (Digenea, Diplostomidae). International Journal for Parasitology, 27: 919–929. https://doi.org/10.1016/s0020-7519(97)00063-5

Køie M. 1971. On the histochemistry and ultrastructure of the daughter sporocyst of Cercaria buccini Lebour, 1911. Ophelia, 9: 145–163. https://doi.org/10.1080/00 785326.1971.10430093

Køie M., Christensen N.O. and Nansen P. 1976. Stereoscan studies of eggs, free-swimming and penetrating miracidia and early sporocysts of Fasciola hepatica. Zeitschrift für Parasitenkunde, 51(1): 79–90. https://doi.org/10.1007/BF00380530

Køie M. and Frandsen F. 1976. Stereoscan observations of the miracidium and early sporocyst of Schistosoma mansoni. Zeitschrift für Parasitenkunde, 50(3): 335–344. https://doi.org/10.1007/BF02462978

Kornilova E.S. 2014. Receptor-mediated endocytosis and cytoskeleton. Biochemistry (Moscow), 79(9): 865–878. https://doi.org/10.1134/S0006297914090041

Levakin I.A. 2008. Transmission of the monoxenous life cycle of Bunocotyle progenetica (Trematoda: Hemiuroidea, Bunocotylinae) under conditions of the White Sea intertidal. Candidate of Biological Sciences thesis. Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences, Saint Petersburg, 171 p. [In Russian].

Matthews B.F. 1980. Cercaria vaullegeardi Pelseneer, 1906 (Digenea: Hemiuridae); the daughter sporocyst and emergence of the cercaria. Parasitology, 81: 61–69. https://doi.org/10.1017/s0031182000055049

Matthews B.F. and Matthews R.A. 1991. Lecithochirium furcolabiatum (Jones, 1933), Dawes, 1947: the miracidium and mother sporocyst. Journal of Helminthology, 65(4): 259–69. https://doi.org/10.1017/s0022149x0001083x

Meuleman E.A., Lyaruu D.M., Khan M.A., Holzmann P.J. and Sminia T. 1978. Ultrastructural changes in the body wall of Schistosoma mansoni during the transformation of the miracidium into the mother sporocyst in the snail host Biomphalaria pfeifferi. Zeitschrift für Parasitenkunde, 56: 227–242. https://doi.org/10.1007/BF00931716

Miaczynska M. and Stenmark H. 2008. Mechanisms and functions of endocytosis. Journal of Cell Biology, 180(1): 7–11. https://doi.org/10.1083/jcb.200711073

Mollenhauer H.H. 1964. Plastic embedding mixtures for use in electron microscopy. Stain Technology, 39: 111–114.

Pan S.C. 1996. Schistosoma mansoni: the ultrastructure of larval morphogenesis in Biomphalaria glabrata and of associated host-parasite interactions. Japanese Journal of Medical Science and Biology, 49(4): 129–149. https://doi.org/10.7883/yoken1952.49.129

Pinheiro J., Franco-Acuсa D.O., Oliveira-Menezes A., Brandolini S.V., De Souza W. and Damatta R.A. 2011. Ultrastructure of the sporocysts of Eurytrema coelomaticum (Giard Et Billet, 1892) Looss, 1907. Veterinary Parasitology, 182(2–4): 201–212. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2011.05.044

Podvyaznaya I.M. and Galaktionov K.V. 2012. Morpho-functional specialization of the branching sporocyst of Prosorhynchoides borealis Bartoli, Gibson & Bray, 2006 (Digenea, Bucephalidae). Journal of Helminthology, 86: 173–184. https://doi.org/10.7868/S0044513414030076

Podvyaznaya I.M. and Galaktionov K.V. 2021. Germinal development in embryonic rediae of the hemiuroid digenean Bunocotyle progenetica: an ultrastructural study. Parasitology Research, 120(12): 1–12. https://doi.org/10.1007/s00436-021-07349-8

Pojmanska T. and Machaj K. 1991. Differentiation of the ultrastructure of the body wall of the sporocyst of Leucochloridium paradoxum. International Journal for Parasitology, 21: 651–659. https://doi.org/10.1016/0020-7519(91)90076-J

Popiel I. 1978a. The ultrastructure of the daughter sporocyst of Cercaria littorinae saxatilis V Popiel, 1976 (Digenea: Microphallidae). Zeitschrift für Parasitenkunde, 56: 167–173. https://doi.org/10.1007/BF00930747

Popiel I. 1978b. The ultrastructure of the daughter sporocyst tegument of Cercaria vaullegeardi Pelseneer (Digenea, Hemiuridae). Zoologica Scripta, 7: 155–157. https://doi.org/10.1111/j.1463-6409.1978.tb00598.x

Poteaux P., Gourbal B. and Duval D. 2023. Time series analysis of tegument ultrastructure of in vitro transformed miracidium to mother sporocyst of the human parasite Schistosoma mansoni. Acta Tropica, 240: 106840. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2023.106840

Reader T.A.J. 1974. Ultrastructural, histochemical and cytochemical observations on the body wall of the daughter sporocyst of Cercaria helvetica XII (Dubois 1927). Zeitschrift für Parasitenkunde, 45: 243–261. https://doi.org/10.1007/BF00329377

Russell-Pinto F., Bowers E. and James B. 1996. Ultrastructure study of the intramolluscan stages of Meiogymnophallus minutus (Digenea: Gymnophallidae) in Scrobicularia plana (Bivalvia) from Portugal. Parasitology Research, 82: 428–434. https://doi.org/10.1007/s004360050140

Smith J.H. and Chernin E. 1974. Ultrastructure of young mother and daughter sporocysts of Schistosoma mansoni. The Journal of Parasitology, 60: 85–89. https://doi.org/10.2307/3278683

Smyth J.D. and Halton D.W. 1983. The physiology of trematodes. 2nd edition. Cambridge University Press, Cambridge, 446 p.

Southgate V.R. 1970. Observations on the epidermis of the miracidium and on the formation of the tegument of the sporocyst of Fasciola hepatica. Parasitology, 61: 177–190. https://doi.org/10.1017/s0031182000040993

Thomas J.S. and Pascoe D. 1973. The digestion of exogenous carbohydrate by the daughter sporocysts of Cercaria linearis Lespés, 1857 and Cercaria stunkardi Palombi, 1938, in vitro. Zeitschrift für Parasitenkunde, 43: 17–23. https://doi.org/10.1007/BF00329533

Threadgold L.T. 1984. Parasitic Platyhelminths. In: J. Bereiter-Hahn, A.G. Matoltsy and K.S. Richards (Eds). Biology of the integument. Springer, Berlin–Heidelberg: 132–191. https://doi.org/10.1007/978-3-642-51593-4_11

Tu Y., Zhao L., Daniel D., Billadeau D.D. and Jia D. 2020. Endosome-to-TGN trafficking: organelle-vesicle and organelle-organelle interactions. Frontiers in Cell and Developmental Biology, 8: 163. https://doi.org/10.3389/fcell.2020.00163

Uglem G.L. 1980. Sugar transport by larval and adult Proterometra macrostoma (Digenea) in relation to environmental factors. The Journal of Parasitology, 66(5): 748–758. https://doi.org/10.2307/3280664

Uglem G.L. and Lee K.J. 1985. Proterometra macrostoma (Trematoda: Azygiidae): functional morphology of the tegument of the redia. International Journal for Parasitology, 15(1): 61–64. https://doi.org/10.1016/0020-7519(85)90102-x

Žd’árská Z. and Soboleva T.N. 1985. Electron microscope observations of the sporocyst of Postharmostomum gallinum Witenberg, 1923 (Brachylaimidae). Folia Parasitologica, 32: 227–230.