Тайны подземного Вьетнама: недооцененное видовое разнообразие азиатских кротов (Lipotyphla: Talpidae: Euroscaptor)

Е.Д. Землемерова, А.А. Банникова, В.С. Лебедев, В.В. Рожнов и А.В. Абрамов

Труды Зоологического института РАН, 2016, 320(2): 193–220 · https://doi.org/10.31610/trudyzin/2016.320.2.193

Резюме

Исследование азиатских кротов рода Euroscaptor с применением комплексного подхода, включающего анализ ДНК и многомерный анализ краниологических признаков, выявило высокую криптическую изменчивость этой группы. Анализ митохондриального гена цитохрома b и пяти ядерных генов показал существование двух сильно дивергировавших клад: западная клада (E. klossi + E. malayana + E. longirostris из Сычуани + Euroscaptor spp. из северного Вьетнама и Юньнани, Китай) и восточная клада (E. parvidens s.l. + E. subanura). Картина генетической изменчивости рода Euroscaptor, выявленная в нашем исследовании, свидетельствует о существовании нескольких криптических линий, которые, на основании их генетических и морфологических различий и географического распространения, могут рассматриваться как отдельные виды. Кроты из южного Китая и северного Вьетнама образуют три отдельные группы. Экземпляры из Сычуани (включая экземпляр из типового местонахождения E. longirostris) заметно отличаются от кротов из северо-западного Вьетнама и Юньнани, которых ранее относили к этому виду. Мы считаем, что распространение E. longirostris ограничивается Сычуанью, к северу от р. Янцзы, тогда как популяции, обитающие к югу от этого изолирующего барьера, относятся к новому виду Euroscaptor orlovi sp. nov. (северо-западный Вьетнам и Юньнань, южный Китай). Река Красная, разделяющая западные и восточные районы северного Вьетнама, отделяет популяции E. orlovi от кротов, обитающих в северо-восточном Вьетнаме (провинции Виньфук и Каобанг), которые описаны здесь как новый вид Euroscaptor kuznetsovi sp. nov. Генетические данные свидетельствуют о близком родстве E. subanura и E. parvidens. Анализ генетических и морфологических данных выявил значительные географические различия между исследованными выборками E. parvidens. Популяции с Далатского плато (южный Вьетнам), включая кротов из Локбао, Бидупа и Чуянгсина, образуют отдельную кладу с хорошей поддержкой и могут рассматриваться как собственно E. parvidens. Экземпляры из центрального Вьетнама (провинции Контум и Куангнам) заметно отличаются от них, хотя монофилия этой группы поддержана только данными по митохондриальной ДНК. Кроты из центрального Вьетнама описаны здесь как новый подвид Euroscaptor parvidens ngoclinhensis ssp. nov. Исследованные выборки E. subanura характеризуются низкой генетической и морфологической изменчивостью, несмотря на широкое распространение.

Ключевые слова

криптические виды, Euroscaptor, мультилокусная филогения, многомерный анализ, таксономия

Поступила в редакцию 8 апреля 2016 г. · Принята в печать 10 мая 2016 г. · Опубликована 24 июня 2016 г.

Литература

Abe H. 1967. Classification and biology of Japanese Insectivora (Mammalia): I. Studies on variation and classification. Journal of the Faculty of Agriculture, Hokkaido University, 55(3): 191–265.

Abramov A.V., Can D.N., Hai B.T. and Son N.T. 2013a. An annotated checklist of the insectivores (Mammalia, Lipotyphla) of Vietnam. Russian Journal of Theriology, 12(2): 57–70. https://doi.org/10.15298/rusjtheriol.12.2.01

Abramov A.V., Shchinov A.V. and Tien N.Q. 2013b. Insectivorous mammals (Mammalia: Eulipotyphla) of the Ba Vi National Park, northern Vietnam. Proceedings of the Zoological Institute RAS, 317(3): 221–225.

Bannikova A.A., Abramov A.V., Borisenko A.V., Lebedev V.S. and Rozhnov V.V. 2011. Mitochondrial diversity of the white-toothed shrews (Mammalia, Eulipotyphla, Crocidura) in Vietnam. Zootaxa, 2812: 1–20. https://doi.org/10.11646/zootaxa.2812.1.1

Bannikova A.A., Zemlemerova E.D., Colangelo P., Sözen M., Kidov A.A., Dzuev R.I., Kryštufek B. and Lebedev V.L. 2015. An underground burst of diversity – a new look at the phylogeny and taxonomy of the genus Talpa Linnaeus, 1758 (Mammalia: Talpidae) as revealed by nuclear and mitochondrial genes. Zoological Journal of Linnean Society, 175: 30–948. https://doi.org/10.1111/zoj.12298

Blyth E. 1843. Proceedings of the Asiatic Society. A memorandum from the Zoological Curator on some new monkies, birds, etc. Journal of Asiatic Society of Bengal, 12(134): 166–182.

Chasen F.N. 1940. A handlist of Malaysian mammals. A systematic list of the mammals of the Malay Peninsula, Sumatra, Borneo and Java, including the adjacent small islands. Bulletin of the Raffles Museum, 15: 1–209.

Drummond A.J., Suchard M.A., Xie D. and Rambaut A. 2012. Bayesian phylogenetics with BEAUti and the BEAST 1.7. Molecular Biology and Evolution, 29: 1969–1973. https://doi.org/10.1093/molbev/mss075

Eames J.C., Trai L.T., Cu N. and Eve R. 1999. New species of barwing Actinodura (Passeriformes: Sylviidae: Timaliinae) from the Western Highlands of Vietnam. Ibis, 141: 1–10. https://doi.org/10.1111/j.1474-919X.1999.tb04257.x

Hall T.A. 1999. BioEdit: A user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nuclear Acids Symposium Series, 41: 95–98.

He K., Shinohara A., Jiang X.-L. and Campbell K.L. 2014. Multilocus phylogeny of talpine moles (Talpini, Talpidae, Eulipotyphla) and its implications for systematics. Molecular Phylogenetics and Evolution, 70: 513–521. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2013.10.002

Heled J. and Drummond A.J. 2010. Bayesian inference of species trees from multilocus data. Molecular Biology and Evolution, 27: 570–580. https://doi.org/10.1093/molbev/msp274

Hoffmann R.S. and Lunde D. 2008. Order Erinaceomorpha, Order Soricomorpha. In: A.T. Smith and Y. Xie (Eds). A guide to the mammals of China. Princeton University Press, Princeton: 292–327.

Hodgson B.H. 1841. Classified catalogue of mammals of Nepal, corrected to end of 1840, first printed in 1832. Calcutta Journal of Natural History, 2(6): 212–221.

Hughes R. (compiler, editor) 2010. The biodiversity of Chu Yang Sin National Park, Dak Lak Province, Vietnam. BirdLife International in Indochina, Hanoi, 170 p.

Hutterer R. 2005. Order Soricomorpha. In: D.E. Wilson and D.M. Reeder (Eds). Mammal species of the world: a taxonomic and geographic reference, 3rd ed. John Hopkins University Press, Baltimore: 220–311.

Jenkins P.D., Abramov A.V., Rozhnov V.V. and Makarova O.V. 2007. Description of two new species of white–toothed shrews belonging to the genus Crocidura (Soricomorpha: Soricidae) from the Ngoc Linh Mountain, Vietnam. Zootaxa, 1589: 57–68. https://doi.org/10.11646/zootaxa.1589.1.5

Jobb G. 2008. TREEFINDER, version of October 2008. Munich, Germany. Distributed by the author at www.treefinder.de

Kawada S. 2005. The historical notes and taxonomic problems of East Asian moles, Euroscaptor, Parascaptor and Scaptochirus, of continental Asia (Insectivora, Talpidae). Mammal Study, 30 (Suppl.): S5–S11. https://doi.org/10.3106/1348-6160(2005)30[S5:THNATP]2.0.CO;2

Kawada S., Shinohara A., Kobayashi S., Harada M., Oda S. and Lin L.-K. 2007. Revision of the mole genus Mogera (Mammalia: Lipotyphla: Talpidae) from Taiwan. Systematics and Biodiversity, 5: 223–240. https://doi.org/10.1017/S1477200006002271

Kawada S., Yasuda M., Shinohara A. and Lim B.L. 2008. Redescription of the Malaysian mole as to be a true species, Euroscaptor malayana (Insectivora, Talpidae). Memoirs of the National Museum of Nature and Science, 45: 65–74.

Kawada S., Son N.T. and Can D.N. 2009. Moles (Insectivora, Talpidae, Talpinae) of Vietnam. Bulletin of the National Museum of Nature and Science, 35(2): 89–101.

Kawada S., Son N.T. and Can D.N. 2012. A new species of mole of the genus Euroscaptor (Soricomorpha, Talpidae) from northern Vietnam. Journal of Mammalogy, 93: 893–850. https://doi.org/10.1644/11-MAMM-A-296.1

Kimura M. 1980. A simple method for estimating evolutionary rates of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences. Journal of Molecular Evolution, 16: 111–120. https://doi.org/10.1007/BF01731581

Kirihara T., Shinohara A., Tsuchiya K., Harada M., Kryukov A.P. and Suzuki H. 2013. Spatial and temporal aspects of occurrence of Mogera species in the Japanese islands inferred from mitochondrial and nuclear gene sequences. Zoological Science, 30(4): 267–281. https://doi.org/10.2108/zsj.30.267

Lanfear R., Calcott B., Ho S.Y.W. and Guindon S. 2012. PartitionFinder: combined selection of partitioning schemes and substitution models for phylogenetic analyses. Molecular Biology and Evolution, 29: 1695–1701. https://doi.org/10.1093/molbev/mss020

Lebedev V.S., Bannikova A.A., Tesakov A.S. and Abramson N.I. 2007. Molecular phylogeny of the genus Alticola (Cricetidae, Rodentia) as inferred from the sequence of the cytochrome b gene. Zoologica Scripta, 36: 547–563. https://doi.org/10.1111/j.1463-6409.2007.00300.x

Meegaskumbura S., Meegaskumbura M., Pethiyagoda R., Manamendra-Arachchi K. and Schneider C.J. 2007. Crocidura hikmiya, a new shrew (Mammalia: Soricomorpha: Soricidae) from Sri Lanka. Zootaxa, 1665: 19–30.

Miller G.S. 1940a. A new mole from Annam. Journal of Mammalogy, 21: 203–204. https://doi.org/10.2307/1374977

Miller G.S. 1940b. Notes on some moles from Southeastern Asia. Journal of Mammalogy, 21: 203–204. https://doi.org/10.2307/1374883

Milne-Edwards A. 1870. Note sur quelques Mammiferes du Tibet oriental. Comptes rendus hebdomadaires des séances de l’Académie des sciences, 70: 341–342.

Mitchell-Jones A.J., Amori G., Bogdanowicz W., Krystufek B., Reijnders P., Spitzenberger F., Stubbe M., Thissen J., Vohralik V. and Zima J. 1999. The atlas of European mammals. Academic Press, London, 484 p.

Motokawa M. 2004. Phylogenetic relationships within the family Talpidae (Mammalia: Insectivora). Journal of Zoology, 263: 147–157. https://doi.org/10.1017/S0952836904004972

Ohdachi S., Dokuchaev N.E., Hasegawa M. and Masuda R. 2001. Intraspecific phylogeny and geographical variation of six species of northeastern Asiatic Sorex shrews based on the mitochondrial cytochrome b sequences. Molecular Ecology, 10: 2199–2213. https://doi.org/10.1046/j.1365-294X.2001.01359.x

Orlov N.L. 2005. A new species of the genus Vibrissaphora Liu, 1945 (Anura: Megophryidae) from Mount Ngoc Linh (Kon Tum Province) and analysis of the extent of species overlap in the fauna of amphibians and reptiles of the north–west of Vietnam and Central Highlands. Russian Journal of Herpetology, 12(1): 17–38.

Orlov N.L. 2009. A new species of the genus Calamaria (Squamata: Ophidia: Colubridae) from the Central Highlands (Ngoc Linh Nature Reserve, Ngoc Linh Mountain, Kon Tum Province), Vietnam. Russian Journal of Herpetology, 16(2): 146–154.

Pavlinov I.Y. 2003. Taxonomy of recent mammals. Archives of Zoological Museum of Moscow State University, 46: 3–297. [In Russian].

Puillandre N., Lambert A., Brouillet S. and Achaz G. 2012. ABGD, automatic barcode gap discovery for primary species delimitation. Molecular Ecology, 21: 1864–1877. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2011.05239.x

Rambaut A. and Drummond A. 2005. Tracer version 1.5. Computer program distributed by the authors. Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK. Available at http://http://evolve.zoo.ox.ac.uk/software.html

Rannala B. and Yang Z. 2003. Bayes estimation of species divergence times and ancestral population sizes using DNA sequences from multiple loci. Genetics, 164: 1645–1656. https://doi.org/10.1093/genetics/164.4.1645

Ronquist F. and Huelsenbeck J.P. 2003. MRBAYES 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics, 19: 1572–1574. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btg180

Rowley J.J.L., Le D.T.T., Dau V.Q., Hoang H.D. and Cao T.T. 2014. A striking new species of phytotelm-breeding tree frog (Anura: Rhacophoridae) from central Vietnam. Zootaxa, 3785(1): 25–37. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3785.1.2

Sambrook J., Fritsch E.F. and Maniatis T. 1989. Molecular cloning: a laboratory manual. Cold Spring Harbor Lab. Press, New York, 1626 p.

Sato J.J., Hosoda T., Wolsan M. and Suzuki M. 2004. Molecular phylogeny of arctoids (Mammalia: Carnivora) with emphasis on phylogenetic and taxonomic positions of the ferret-badgers and skunks. Zoological Science, 21: 111–118. https://doi.org/10.2108/0289-0003(2004)21[111:MPOAMC]2.0.CO;2

Shinohara A., Kawada S., Yasuda M. and Liat L.B. 2004. Phylogenetic position of the Malaysian mole, Euroscaptor micrura (Mammalia: Eulipotyphla), inferred from three gene sequences. Mammal Study, 29: 185–189. https://doi.org/10.3106/mammalstudy.29.185

Shinohara A., Kawada S., Harada M., Koyasu K., Oda S. and Suzuki H. 2008. Phylogenetic relationships of the short-faced mole, Scaptochirus moschatus (Mammalia: Eulipotyphla), among Eurasian fossorial moles, as inferred from mitochondrial and nuclear gene sequences. Mammal Study, 33: 77–82. https://doi.org/10.3106/1348-6160(2008)33[77:PROTSM]2.0.CO;2

Shinohara A., Kawada S., Son N.T., Koshimoto C., Endo H., Can D.N. and Suzuki H. 2014. Molecular phylogeny of East and Southeast Asian fossorial moles (Lipotyphla, Talpidae). Journal of Mammalogy, 95(3): 455–466. https://doi.org/10.1644/13-MAMM-A-135

Shinohara A., Kawada S., Son N.T., Can D.N., Sakamoto S.H. and Koshimoto C. 2015. Molecular phylogenetic relationships and intra-species diversities of three Euroscaptor spp. (Talpidae: Lipotyphla: Mammalia) from Vietnam. Raffles Bulletin of Zoology, 63: 366–375.

Stroganov S.U. 1941. Insectivorous mammals of fauna of Russia. Doklady Akademii Nauk SSSR 33: 270–272. [In Russian].

Stroganov S.U. 1948. Systematics of moles (Talpidae). Proceedings of Zoological Institute, Academy of Sciences USSR, 8: 286–405. [In Russian].

Swofford D.L. 2003. PAUP* – Phylogenetic Analysis Using Parsimony (*and other methods), version 4. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts.

Tamura K., Dudley J., Nei M. and Kumar S. 2007. MEGA4: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version 4.0. Molecular Biology and Evolution, 24: 1596–1599. https://doi.org/10.1093/molbev/msm092

Teeling E.C., Scully M., Kao D.J., Romagnoli M.L., Springer M.S. and Stanhope M.J. 2000. Molecular evidence regarding the origin of echolocation and flight in bats. Nature, 403: 188–192. https://doi.org/10.1038/35003188

Thomas O. 1929. A new mole from Western Siam. Annals and Magazine of Natural History, Ser.10, 3(14): 206–207. https://doi.org/10.1080/00222932908672961

Tsuchiya K., Suzuki H., Shinohara A., Harada M., Wakana S., Sakaizumi M., Han S.-H., Lin L.-K. and Kryukov A.P. 2000. Molecular phylogeny of East Asian moles inferred from the sequence variation of the mitochondrial cytochrome b gene. Genes and Genetic System, 75: 17–24. https://doi.org/10.1266/ggs.75.17

Yang Z. 2007. PAML 4: a program package for phylogenetic analysis by maximum likelihood. Molecular Biology and Evolution, 24: 1586–1591. https://doi.org/10.1093/molbev/msm088

Yang Z. and Rannala B. 2010. Bayesian species delimitation using multilocus sequence data. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 107: 9264–9269. https://doi.org/10.1073/pnas.0913022107

Zemlemerova E.D., Bannikova A.A., Abramov A.V., Lebedev V.S. and Rozhnov V.V. 2013. New data on molecular phylogeny of the East Asian moles. Doklady Biological Sciences, 451: 257–260. https://doi.org/10.1134/S0012496613040200