Интегративная таксономия и филогеография рода Acanthodoris (Gastropoda: Nudibranchia) морей России с описанием нового рода

Integrative taxonomy and phylogeography of the genus Acanthodoris (Gastropoda: Nudibranchia) in the Russian seas, with the description of a new genus

И.А. Екимова, Е.Д. Никитенко, М.В. Становова, Д.М. Щепетов, Т.И. Антохина, А. Вальдес

I.A. Ekimova, E.D. Nikitenko, M.V. Stanovova, D.M. Schepetov, T.I. Antokhina & Á. Valdés

Резюме. Род голожаберных моллюсков Acanthodoris Alder et Hancock, 1845 включает 15 самостоятельных видов, большинство из которых распространены в умеренных морских водах обоих полушарий, однако только два вида известны из прибрежных вод России – широко распространённый трансарктический вид A. pilosa (Abildgaard in Müller, 1789) и A. uchidai Baba, 1935, известный с Курильских островов. Целью нашей работы была ревизия видового состава Acanthodoris морей России, оценка генетической популяционной структуры трансарктического вида A. pilosa в контексте связанности его удалённых популяций, а также изучение филогенетических отношений российских представителей рода Acanthodoris и других представителей семейства Onchidorididae. Материалом для работы послужили сборы из восьми локаций в субарктических водах и северо-западной части Тихого океана. Методы включали морфологический анализ (с использованием сканирующей электронной микроскопии и компьютерной микротомографии), и молекулярный анализ с использованием пяти маркеров: I субъединицы цитохром-с оксидазы, 16S рРНК, гистона H3, 28S рРНК и 18S рРНК. Род Acanthodoris в морях России представлен двумя видами: A. pilosa, распространенным в северной Атлантике и субарктических водах, и северотихоокеанским видом A. atrogriseata O’Donoghue, 1927, впервые отмеченным здесь для морей России. Acanthodoris uchidai представляет собой отдельную филогенетическую линию, не родственную другим представителям рода Acanthodoris, в связи с чем мы устанавливаем новый род Acanthomira gen. nov. с единственным видом Acanthomira uchidai, comb. nov. Кроме того, проведённый нами анализ указывает на существование скрытого разнообразия в пределах североатлантического вида A. pilosa. Реконструированные нами филогенетические отношения предполагают независимую потерю рахидиальных зубов радулы в эволюции Acanthodoris и Acanthomira gen. nov., что нуждается в дальнейшем подтверждении с использованием большего числа таксонов при проведении молекулярного анализа. Результаты настоящей статьи подчёркивают необходимость использования молекулярного анализа для подтверждения видовой принадлежности, а также для предотвращения описаний новых таксонов Nudibranchia, основанных лишь на небольших морфологических различиях.

Ключевые слова: Северо-Западная Пацифика, биоразнообразие, морфология, радула, молекулярные маркеры, филогения, Onchidorididae, Acanthodoris, Acanthomira, новый род, новая комбинация

Zoosystematica Rossica, 2024, 33(2): 244–273 ▪ Опубликовано онлайн 4 октября 2024 г.

https://doi.org/10.31610/zsr/2024.33.2.244 ▪ Открыть полную статью

Дополнительные электронные материалы

Дополнительный электронный материал 1

Экземпляры, использованные в настоящем исследовании, с информацией о ваучерах и местах сбора Формат файла: XLSX.

Дополнительный электронный материал 2

Параметры компьютерной микротомографии. Формат файла: PDF.

Дополнительный электронный материал 3

Список экземпляров, использованных в филогенетическом и популяционном генетическом анализе, с номерами ваучеров, местами сбора и номерами доступа GenBank. Вновь выясненные последовательности выделены жирным шрифтом. Формат файла: XLSX.

Дополнительный электронный материал 4

Праймеры для амплификации и секвенирования, а также условия ПЦР. Формат файла: PDF.

Дополнительный электронный материал 5

P-расстояния между видами родов Acanthodoris, Onchimira и Acanthomira gen. nov. на основе данных COI и 16S, рассчитанных в MEGA7. Формат файла: XLSX.

Литература

Altschul S.F., Gish W., Miller W., Myers E.W. & Lipman D.J. 1990. Basic local alignment search tool. Journal of molecular Biology, 215(3): 403–410. https://doi.org/10.1016/S0022-2836(05)80360-2

Alvim J., Padula V. & Pimenta A.D. 2011. First record of the genus Onchidoris (Gastropoda: Nudibranchia: Onchidorididae) from the South Atlantic Ocean, with the description of a new species from Brazil. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 91(2): 505–511. https://doi.org/10.1017/S002531541000202X

Baba K. 1935. The fauna of Akkeshi Bay. I. Opisthobranchia (Contributions from the Zoological Laboratory, Kyushu Imperial University, No. 78). Journal of the Faculty of Science, Hokkaido Imperial University, Series 6, Zoology, 4(3): 115–125.

Bergh R. 1880. On the nudibranchiate gasteropod Mollusca of the North Pacific Ocean, with special reference to those of Alaska, Part 2. Scientific results of the exploration of Alaska by the parties under the charge of W.H. Dall, during the years 1865–1874, I, article VI. Proceedings of the Academy of Natural Sciences, Philadelphia: 40–127. https://doi.org/10.5962/bhl.title.11405

Chaban E.M., Ekimova I.A., Schepetov D.M. & Chernyshev A.V. 2019. Meloscaphander grandis (Heterobranchia: Cephalaspidea), a deep-water species from the North Pacific: Redescription and taxonomic remarks. Zootaxa, 4646(2): zootaxa-4646. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4646.2.12

Clement M., Snell Q., Walke P., Posada D. & Crandall K. 2002. TCS: estimating gene genealogies. In: 16th International Parallel and Distributed Processing Symposium (IPDPS 2002), 15–19 April 2002, Fort Lauderdale, FL, USA. CD-ROM/Abstracts Proceedings, 2: 1–7. IEEE Computer Society. https://doi.org/10.1109/IPDPS.2002.1016585

Edgar R.C. 2004. MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput. Nucleic Acids Research, 32(5): 1792–1797. https://doi.org/10.1093/nar/gkh340

Ekimova I.A., Grishina D.Y. & Nikitenko E.D. 2024. Nudibranch molluscs of Sakhalin Island, Northwestern Pacific: new records and descriptions of two new species. Ruthenica, Russian malacological Journal, 34(2): 69–91. https://doi.org/10.35885/ruthenica.2024.34(2).3

Ekimova I.A., Nikitenko E., Stanovova M.V., Schepetov D.M., Antokhina T.I., Malaquias M.A.E. & Valdés Á. 2023. Unity in diversity: morphological and genetic variability, integrative systematics, and phylogeography of the widespread nudibranch mollusc Onchidoris muricata. Systematics and Biodiversity, 21(1): 2246472. https://doi.org/10.1080/14772000.2023.2246472

Ekimova I., Valdés Á., Chichvarkhin A., Antokhina T., Lindsay T. & Schepetov D. 2019. Diet-driven ecological radiation and allopatric speciation result in high species diversity in a temperate-cold water marine genus Dendronotus (Gastropoda: Nudibranchia). Molecular Phylogenetics and Evolution, 141: 106609. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2019.106609

Ekimova I., Valdés Á., Malaquias M.A.E., Rauch C., Chichvarkhin A., Mikhlina A., Antokhina T., Chichvarkhina O. & Schepetov D. 2022. High-level taxonomic splitting in allopatric taxa causes confusion downstream: a revision of the nudibranch family Coryphellidae. Zoological Journal of the Linnean Society, 196(1): 215–249. https://doi.org/10.1093/zoolinnean/zlab109

Eriksson R., Nygren A. & Sundberg P. 2006. Genetic evidence of phenotypic polymorphism in the aeolid nudibranch Flabellina verrucosa (M. Sars, 1829) (Opisthobranchia: Nudibranchia). Organisms Diversity & Evolution, 6(1): 71–76. https://doi.org/10.1016/j.ode.2005.04.003

Fahey S.J. & Valdés Á. 2005. Review of Acanthodoris Gray, 1850 with a phylogenetic analysis of Onchidorididae Alder and Hancock, 1845 (Mollusca, Nudibranchia). Proceedings of the California Academy of Sciences, 56(20): 213–273.

Furfaro G. & Trainito E. 2017. A new species from the Mediterranean Sea and North-Eastern Atlantic Ocean: Knoutsodonta pictoni n. sp. (Gastropoda Heterobranchia Nudibranchia). Biodiversity Journal, 8: 725–738.

Furfaro G., Trainito E., Fantin M., D’Elia M., Madrenas E. & Mariottini P. 2022. Mediterranean matters: revision of the family Onchidorididae (Mollusca, Nudibranchia) with the description of a new genus and a new species. Diversity, 15(1): 38. https://doi.org/10.3390/d15010038

Hallas J.M., Chichvarkhin A. & Gosliner T.M. 2017. Aligning evidence: concerns regarding multiple sequence alignments in estimating the phylogeny of the Nudibranchia suborder Doridina. Royal Society open Science, 4(10): 171095. https://doi.org/10.1098/rsos.171095

Hallas J.M. & Gosliner T.M. 2015. Family matters: the first molecular phylogeny of the Onchidorididae Gray, 1827 (Mollusca, Gastropoda, Nudibranchia). Molecular Phylogenetics and Evolution, 88: 16–27. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2015.03.015

Hallas J.M., Simison W.B. & Gosliner T.M. 2016. Dating and biogeographical patterns in the sea slug genus Acanthodoris Gray, 1850 (Mollusca, Gastropoda, Nudibranchia). Molecular Phylogenetics and Evolution, 97: 19–31. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2015.12.018

Ivanova N.V., Dewaard J. & Hebert P.D.N. 2006. An inexpensive, automation-friendly protocol for recovering high-quality DNA. Molecular Ecology Notes, 6: 998–1002. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2006.01428.x

Kienberger K., Carmona L., Pola M., Padula V., Gosliner T.M. & Cervera J.L. 2016. Aeolidia papillosa (Linnaeus, 1761) (Mollusca: Heterobranchia: Nudibranchia), single species or a cryptic species complex? A morphological and molecular study. Zoological Journal of the Linnean Society, 177(3): 481–506. https://doi.org/10.1111/zoj.12379

Korshunova T., Fletcher K., Picton B., Lundin K., Kashio S., Sanamyan N., Sanamyan K., Padula V. & Martynov A. 2020. The Emperor’s Cadlina, hidden diversity and gill cavity evolution: new insights for the taxonomy and phylogeny of dorid nudibranchs (Mollusca: Gastropoda). Zoological Journal of the Linnean Society, 189(3): 762–827. https://doi.org/10.1093/zoolinnean/zlz126

Korshunova T., Grøtan V.V., Johnson K.B., Bakken T., Picton B.E. & Martynov A. 2023. Similar ones are not related and vice versa — new Dendronotus taxa (Nudibranchia: Dendronotidae) from the North Atlantic Ocean provide a platform for discussion of global marine biodiversity patterns. Diversity, 15(4): 504. https://doi.org/10.3390/d15040504

Korshunova T., Martynov A., Bakken T. & Picton B. 2017. External diversity is restrained by internal conservatism: New nudibranch mollusc contributes to the cryptic species problem. Zoologica scripta, 46(6): 683–692. https://doi.org/10.1111/zsc.12253

Kumar S., Stecher G. & Tamura K. 2016. MEGA7: molecular evolutionary genetics analysis version 7.0 for bigger datasets. Molecular Biology and Evolution, 33(7): 1870–1874. https://doi.org/10.1093/molbev/msw054

Laakkonen H.M., Hardman M., Strelkov P. & Väinölä R. 2021. Cycles of trans-Arctic dispersal and vicariance, and diversification of the amphi-boreal marine fauna. Journal of evolutionary Biology, 34(1): 73–96. https://doi.org/10.1111/jeb.13674

Leigh J.W. & Bryant D. 2015. POPART: full-feature software for haplotype network construction. Methods in Ecology and Evolution, 6(9): 1110–1116. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12410

Loeza-Quintana T., Carr C.M., Khan T., Bhatt Y.A., Lyon S.P., Hebert P.D. & Adamowicz S.J. 2019. Recalibrating the molecular clock for Arctic marine invertebrates based on DNA barcodes. Genome, 62(3): 200–216. https://doi.org/10.1139/gen-2018-0107

Martinsson S., Malmberg K., Bakken T., Korshunova T., Martynov A. & Lundin K. 2021. Species delimitation and phylogeny of Doto (Nudibranchia: Dotidae) from the Northeast Atlantic, with a discussion on food specialization. Journal of zoological Systematics and evolutionary Research, 59(8): 1754–1774. https://doi.org/10.1111/jzs.12561

Martynov A.V. 1999. Golozhabernye mollyuski (Mollusca: Nudibranchia) severo-zapadnoy chasti Yaponskogo moray, s zamechaniyami ob otryade Nudibranchia [Nudibranch molluscs (Mollusca: Nudibranchia) of the North-West part of the Sea of Japan, with discussion of the order Nudibranchia]. Candidate of Biological Sciences Disseration. St Petersburg: Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences. 424 p. (In Russian).

Martynov A.V. 2006. Clade Nudipleura. In: Kantor Y.I. & Sysoev A.V. (Eds). Marine and brackish water Gastropoda of Russia and adjacent countries: an illustrated catalogue: 267–294. Moscow: KMK Scientific Press Ltd. (In English and Russian).

Martynov A.V. & Korshunova T.A. 2017. World’s northenmost and rarely observed nudibranchs: three new onchidoridid species (Gastropoda: Doridida) from Russian seas. Zootaxa, 4299(3): 391–404. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4299.3.5

Martynov A.V. & Korshunova T.A. 2020. Nudibranch molluscs. In: Sanamyan K.E. & Sanamyan N.P. (Eds). Flora i fauna ostrova Matua (Srednie Kuril’skie ostrova): atlas-opredelitel’, 1. More [Flora and fauna of Matua Island (the Middle Kuril Islands): the field guide, 1. Sea]: 172–195. Cherepovets: Intron. (In Russian).

Martynov A., Korshunova T., Sanamyan N. & Sanamyan K. 2009. Description of the first cryptobranch onchidoridid Onchimira cavifera gen. et sp. nov., and of three new species of the genera Adalaria Bergh, 1879 and Onchidoris Blainville, 1816 (Nudibranchia: Onchidorididae) from Kamchatka waters. Zootaxa, 2159(1): 1–43. https://doi.org/10.11646/zootaxa.2159.1.1

Martynov A.V., Sanamyan N.P. & Korshunova T.A. 2015. Review of the opisthobranch mollusc fauna of Russian Far Eastern seas: Pleurobranchomorpha, Doridida and Nudibranchia. Bulletin of Kamchatka State Technical University, 34: 62–87. (In Russian).

Millen S.V. 2006. A new species of Adalaria (Nudibranchia: Onchidorididae) from the Northeastern Pacific. Proceedings of the California Academy of Sciences, 57: 357–364.

Müller O.F. 1789. Zoologia Danica seu animalium Daniae et Norvegiae rariorum ac minus notorum descriptiones et historia, 3. Havnia [Copenhague]: N. Möller. [2] + 71 p., pl. 81–120.

Nikitenko E.D. & Vortsepneva E.V. 2020. Spicule complex of three Onchidorididae species (Gastropoda: Doridina) from the White Sea. Invertebrate Zoology, 17(1): 44–58. https://doi.org/10.15298/invertzool.17.1.05

O’Donoghue C.H. 1927. Notes on the nudibranchiate Mollusca from the Vancouver Island region. V. Transactions of the Canadian Institute, (1927–1928), 16: 1–12.

Osterburg H.H., Allen J.K. & Finch C.E. 1975. The use of ammonium acetate in the precipitation of ribonucleic acid. Biochemical Journal, 147(2): 367–368. https://doi.org/10.1042/bj1470367

Penney B.K., Ehresmann K.R., Jordan K.J. & Rufo G. 2020. Micro-computed tomography of spicule networks in three genera of dorid sea-slugs (Gastropoda: Nudipleura: Doridina) shows patterns of phylogenetic significance. Acta zoologica, 101(1): 5–23. https://doi.org/10.1111/azo.12266

Ronquist F. & Huelsenbeck J.P. 2003. MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics, 19(12): 1572–1574. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btg180

Roginskaya I.S. 1987. Order Nudibranchia Blainville, 1814. In: Starobogatov Ya.I. &Naumov A.D. (Eds). Mollyuski Belogo morya. Opredeliteli po faune SSSR, izdavaemye Zoologicheskim institutom AN SSSR [Molluscs of the White Sea. Identification keys to the fauna of the USSR, published by the Zoological Institute of the USSR Academy of Sciences], 151: 155–201. Leningrad: Nauka. (In Russian).

Rozas J., Ferrer-Mata A., Sánchez-DelBarrio J.C., Guirao-Rico S., Librado P., Ramos-Onsins S.E. & Sánchez-Gracia A. 2017. DnaSP 6: DNA sequence polymorphism analysis of large data sets. Molecular Biology and Evolution, 34(12): 3299–3302. https://doi.org/10.1093/molbev/msx248

Stamatakis A. 2014. RAxML version 8: a tool for phylogenetic analysis and post-analysis of large phylogenies. Bioinformatics, 30(9): 1312–1313. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btu033

Sukumaran J. & Holder M.T. 2010. DendroPy: a Python library for phylogenetic computing. Bioinformatics, 26(12): 1569–1571. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btq228

Talavera G. & Castresana J. 2007. Improvement of phylogenies after removing divergent and ambiguously aligned blocks from protein sequence alignments. Systematic Biology, 56(4): 564–577. https://doi.org/10.1080/10635150701472164

Том, Год: