Тип Rotifera – Коловратки

› Вернуться в
раздел Животные

Авторы

Е.А. Котикова

О.И. Райкова

Редактор

О.В. Зайцева

Коловратки – разнообразная группа мелких псевдоцеломических животных, повсеместно распространенных в пресных водоемах и в морях. Встречаются они и среди сфагнума в болотистой местности и на мхе во влажных лесах. Известно около 2000 видов коловраток (Segers, 2007). Большинство свободноподвижные, но есть и прикрепленные формы. Небольшую группу коловраток составляют виды, использующие в качестве субстрата других животных и растения. Среди коловраток лишь несколько десятков представителей достигают в длину 1–2 мм, остальные существенно мельче. В среднем их длина 0.1–0.5 мм. Колонии коловраток могут достигать 3-4 мм в диаметре. Коловратки обладают высокоспециализированными тканями и постоянством клеточного состава, иначе эутелией. Характерной особенностью коловраток является наличие особого коловращательного аппарата, получившего название короны. Он представляет собой снабженный собственной мускулатурой ресничный орган, используемый животным для захвата пищи и передвижения. Биение ресничек короны напоминают мелькание спиц крутящегося колеса, отсюда и латинское название коловраток – Rotifera – колесонесущие. Туловище животных содержит внутренние органы, в том числе и склеротизированный челюстной аппарат или иначе мастакс. Тело коловраток имеет мускулистый вырост - ногу, благодаря которой животные могут ползать или прикрепляться к субстрату. На конце ноги часто располагается пара выростов – «пальцев». Коловратки бывают как беспанцирными (рис. 1A), так и панцирными (рис. 1B). По способам движения они разделяются на 4 группы: плавающе-ползающие, плавающие, ползающие и прикрепленные к субстрату.

Содержание

Общий вид беспанцирной коловратки Asplanchna priodonta Общий вид панцирной коловратки Keratella quadrata
Рис. 1. Общий вид коловраток: А – беспанцирная Asplanchna priodonta, B – панцирная Brachionus sp. Метод дифференциально интерференционного контраста по Номарскому (DIC). Фото Е.А. Котиковой
Двойное ICC окрашивание нервной системы Platyias patulus
Рис. 3. Двойное ICC окрашивание нервной системы коловратки Platyias patulus. FMRFамид-IR показана красным, а 5-HT-IR показана зеленым. Фото Е.А. Котиковой
Euchlanis dilatata. Окрашивание на FMRFамид-IR. Euchlanis dilatata. Окрашивание на FMRFамид-IR - красный, 5-HT-IR - зеленым. Euchlanis dilatata. Окрашивание на 5HT-IR.
Рис. 4. Двойное ICC окрашивание нервной системы коловратки Euchlanis dilatata. A – FMRFамид-IR. B – FMRFамид-IR показана красным, а 5-HT-IR показана зеленым. C – 5-HT-IR. Фото Е.А. Котиковой

Классификация коловраток

Коловратки раздельнополые животные. Половая система самок представлена цельным (Monogononta) или двулопастным (Digononta) яичником. Именно этот факт послужил в конце 19 века разделению всех коловраток на две соответствующие группы (Wesenberg-Lund, 1899). Эта классификация коловраток сохранилась до настоящего времени. Русскими исследователями была предпринята попытка создания другой системы, основанной на морфофункциональном подходе к изучению ключевых структур коловраток: короны и мастакса (Кутикова, 1970; Маркевич, 1991). К сожалению, новая система не нашла своих последователей на Западе и остается малоизвестной. В последнее время приоритет получили молекулярно-филогенетические исследования, основательно пересмотревшие филогению билатерально симметричных животных (Bilateria), но и они не прояснили положение коловраток полностью. Для Rotifera вместе с Acanthocephala (скребни) предложено название Syndermata, которое подчеркивает их синапоморфию, а именно, уникальный синцитиальный эпидермис с лежащей в цитоплазме пластинкой (Ahlrichs, 1997; Barnes et al., 2001). Однако, до сих пор филогенетические отношения внутри Syndermata остаются не уточненными. В недавнем исследовании Фонтането и Йонделиуса (Fontaneto, Jondelius, 2011) изучены более тысячи последовательностей COI и поддержаны клады Acanthocephala и коловраток: Bdelloidea, Monogononta и Seisonidea. Взаимоотношения этих групп остались неясными, за исключением четкого выделения сестринских отношений между Acanthocephala и Bdelloidea.

Нервная система

Первым завершенным этапом в изучении всех систем органов коловраток, включая нервную систему, стали классические гистологические исследования, результаты которых были собраны и проанализированы А. Ремане (Remane, 1929-32). Позднее изучение ультраструктуры коловраток с привлечением электронной микроскопии выявило ряд новых особенностей организации их нервной системы. В нейронах мозга коловраток было описано по крайней мере 4 типа синаптических пузырьков (Villeneuve, Clément, 1971; Clément, 1977; Wurdak et al., 1983). Самые мелкие из них имели электронно-прозрачную сердцевину и могли содержать ацетилхолин, наличие которого было подтверждено позднее биохимическими и гистохимическими исследованиями без картирования нейронов (Nogrady, Alai, 1983). В других нейронах мозга были выделены пузырьки средних размеров с электронно-плотной сердцевиной, которые могли содержать катехоламины (КА) или серотонин. Комплекс трех различных био- и гистохимических методик выявил локализацию КА в нервной системе коловраток, но опять не позволил показать расположение этих нейронов в нервной системе (Keshmirian, Nogrady, 1987, 1988).

В начале 90-х годов ХХ века в лаборатории эволюционной морфологии Зоологического института РАН были начаты работы по исследованию распределения КА в нервной системе коловраток. Основной методикой этих исследований был выбран гистохимический водно-глиоксиловый метод (GIF) в модификации Каботянского (1985) с пятикратным увеличением концентрации кислоты в инкубационной среде. Объектами исследования послужили 12 видов коловраток, из которых 2 из одного семейства в группе Digononta и 10 из 7 семейств Monogononta, далеко отстоящих друг от друга (Kotikova, 1995; 1998a, b). Основные вариации в строении КА-ергической нервной системы у коловраток наблюдаются в расположении нейронов в мозге (рис. 2).

Схема расположения КА-ергических нейронов в мозге коловраток
Рис. 2. Схема расположения КА-ергических нейронов (черные) в мозге коловраток. APhilodina sp. BManfredium eudactylotum. CPlatyias quadricornis. DAsplanchna herricki. EEuchlanis dilatata. FNotommata sp. GLecane arquata. HBrachionus quadridentatus. IDicranophorus forcipatus

Выделено три ступени усложнения в геометрии расположения мозговых нейронов: Х-образная (трех или четырех ярусная), дугообразная (плавная или крутая) и кольцеобразная. Мозговые нейроны у Philodina и Rotaria (рис. 2А) могут вытягиваться в продольном направлении в три или четыре яруса, образуя Х-образные структуры (Kotikova, 1995). У коловраток с дугообразным мозгом плавный изгиб отмечен у Platyias (рис. 2С), а более крутой у Euchlanis (рис. 2E). Переход от дугообразной к кольцеобразной форме мозга осуществляется в два этапа. На первом отмечается незначительная степень закругления, выраженная в образовании полукольца у Lecane (рис. 2G). Второй этап приводит к появлению замкнутого эллипсовидного мозгового комплекса у Brachionus и Dicranophorus (рис. 2H, I). Во всех случаях от боковых нейронов мозга начинаются вентролатеральные стволы. Кроме нейронов в мозге отмечено наличие нейронов по ходу стволов, а также в области головы и мастакса (глотка коловраток с особым жевательным аппаратом). Нейроны мозга коловраток составляют 20% от общего числа всех их клеток (Martini, 1912). Применение компьютерной программы трехмерной реконструкции продемонстрировало четкую билатеральную симметрию расположения 200 нейронов мозга у Asplanchna brightwelli (Ware, Lopresti, 1975). Общее число КА-ергических мозговых нейронов в нашем материале незначительно (6-11), но постоянно для каждого вида и составляет 3-6% от общего количества нейронов мозгового комплекса. И только у Notommata copeus ICC выявлено 40 перикарионов в мозге, содержащих FMRFамид и 5-HT IR (Hochberg, 2007), а у Notommata sp. четыре КА-ергических мозговых нейрона (Kotikova, 1998a), что в совокупности составляет уже 22%.

Наличие не уточненных по химическому составу синаптических пузырьков послужило стимулом для начала иммуноцитохимических исследований нервной системы коловраток, для выявления других нейротрансмиттеров.

Иммуноцитохими-ческое исследование нервной системы

Объектами иммуноцитохимического (ICC) исследования c применением антител к полипептиду FMRFамиду и моноамину серотонину (5-HT), послужили три вида коловраток из высокоорганизованного отряда Ploima. Это плавающее-ползающие панцирные Platyias patulus, Euchlanis dilatata и беспанцирная плавающая Asplanchna herricki.

У Platyias patulus (рис. 3) восемь мозговых FMRFамид IR нейронов расположено дугообразно в 2 яруса: пара мелких биполяров находятся на переднем дорсальном полукольце, пара униполяров - в области короны и 2 пары нейронов - по ходу вентро-латеральных продольных стволов (Kotikova et al. 2005). В мозге выявлено шесть 5-HT IR нейронов, расположенных Х-образно в три яруса, 2 пары биполяров на переднем дорсальном полукольце и пара биполяров по ходу продольных стволов (рис. 3). Волокна продольных стволов FMRFамид- IR и 5-HT IR следуют параллельно друг другу, а нейроны с той же IR располагаются независимо друг от друга в мозге и по ходу стволов.

У Euchlanis dilatata 6 пар FMRFамид IR нейронов (Kotikova et al., 2005): две пары мозговых нейронов лежат дугообразно; по ходу стволов выявлено еще 2 пары нейронов, а в области короны – пара мультиполяров (рис. 4). В боковых участках мозга 2 пары 5-HT-IR нейронов лежат дугообразно, по ходу стволов выявлено 2 пары биполярных нейронов.

У Asplanchna herricki (Kotikova et al., 2005) четырнадцать мозговых FMRFамид IR нейронов формируют кольцеобразную структуру: 6 имеют форму шестиугольника (вентральная сторона мозга), а 8 лежат на дорсальной стороне и имеют каплевидную и сферическую форму. По ходу стволов лежит еще пара биполярных нейронов (рис. 5А). В дугообразном нейропиле мозга присутствует также две пары 5-HT IR нейронов: более мелкие срединные (3.5 мкм) имеют яркую окраску, тогда как более крупные (5 мкм) сдвинуты в латеральном направлении и окрашены слабее. Вентролатеральные стволы включают две пары нейронов: проксимальные и дистальные (рис. 5B).

У всех исследованных видов двойное ICC окрашивание продемонстрировало независимое расположение мозговых нейронов размерами от 2 до 10 мкм. Волокна различной ергидности всегда следуют параллельно друг другу, причем FMRFамид IR проходят под 5-HT IR волокнами. Ко-локализации нейротрансмиттеров не выявлено.

Через год после публикации наших материалов появилась статья, в которой было описано распределение серотонинергических элементов в нервной системе 2 планктонных коловраток Conochilus coenobasis и C. dossuarius (Hochberg, 2006). У этих видов 5-HT-ергическая нервная система представлена дорсальным мозговым ганглием и 4 парами формирующих кластеры перикарионов, а также парой продольных нервных стволов, соединяющихся в области ноги. Годом позже выходит вторая статья этого же автора, в которой подробно описаны FMRFамид- и 5-HT IR участки нервной системы бентической коловратки Notommata copeus (Hochberg, 2007). Исследуемые медиаторы обнаружены в мозге и паре продольных стволов. Мозговой ганглий включает 30 FMRFамид- и 10 5-HT IR перикарионов. Пептидергические перикарионы располагаются по периферии мозга, демонстрируя слабую окраску, тогда как часть центральных окрашена ярче. Распределение 5-HT IR элементов описано и у бделлоиды Macrotrachela quadricornifera (Leasi et al., 2009).

Появление сходной геометрии расположения мозговых КА-ергических, FMRFамид IR и 5-HT IR нейронов у представителей трех разных семейств одного отряда Ploima говорит о независимом и параллельном развитии этих структур у далеко отстоящих друг от друга коловраток. У низших Bdelloida описан один, Х-образный, тип расположения мозговых структур, а у более высокоорганизованных коловраток обнаруживаются все три, а именно Х-образное (2-3-х ярусное), дугообразное и кольцеобразное.

Plumatella repens Plumatella repens
Рис. 5. Мозг коловратки Asplanchna herricki: A - FMRFамид IR, B - 5-HT IR. Фото Е.А. Котиковой

Рекомендуемая литература

  1. Каботянский Е.А. Глиоксиловый метод выявления клеточных моноаминов на тотальных препаратах нервной системы беспозвоночных // В сборнике: Простые нервные системы и их значение для теории и практики. 1985. Казань. Изд-во КГУ. С. 81-83.
  2. Котикова Е.А. Локализация катехоламинов в нервной системе коловраток отряда Transversiramida // ДАН. 1997. Т. 353. № 6. С. 841-843.
  3. Кутикова Л.А. Коловратки // Фауна СССР. 1970. Л.: Наука, 1970. 774 с.
  4. Маркевич Г.И. Филогения коловраток и эволюция их таксономической системы // Фауна, биология и систематика свободноживущих низших червей. Рыбинск. 1991: Дом печати, С. 74–94.
  5. Barnes R.S.K., Calow P., Olive R.J.W. et al. The Invertebrates: a synthesis. 2001. Malden, Oxford: Blackwell. 497 p.
  6. Clement P. Ultrastructural research on rotifer // Arch. Hydrobiol. Beih. 1977. Vol. 8. P. 270-297.
  7. Fontaneto D., Jondelius U. Broad taxonomic sampling of mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I does not solve the relationships between Rotifera and Acanthocephala // Zool. Anz. 2011. Bd. 250 (1). S. 80–85.
  8. Hochberg R. On the serotoninergic nervous system of two planktonic rotifers, Conochilus coenobasis and C. dossuarius (Monogononta, Flosculariacea, Conochilidae) // Zoologischer Anzeiger. 2006. Vol. 245. P. 53-62.
  9. Hochberg R. Topology of the nervous system of Notommata copeus (Rotifera: Monogononta) revealed with anti-FMRFamide, -SCPb, and (5-HT) immunohistochemistry // Invertebrate Biology. 2007. Vol. 126 (3). P. 247-256.
  10. Kotikova E.A. Localization and neuroanatomy of catecholaminergic neurons in same rotifer species // Hydrobiologia. 1995. Vol. 313/314. P. 135-139.
  11. Kotikova E.A. Peculiarities of rotifer catecholaminergic nervous system structure // Proceedings of the Zoological Institute RAS. 1998a. Vol. 276. P. 91-98.
  12. Kotikova E.A. Catecholaminergic neurons in the brain of rotifers // Hydrobioligia. 1988b. Vol. 387-388. P. 135-149.
  13. Kotikova E.A., Raikova O.I., Reuter M., Gustafsson M.K.S. Rotifer nervous system visualized by FMRFamide and 5-HT immunocytochemistry and confocal laser scanning microscopy // Hydobiologia. 2005. Vol. 546. P. 239-248.
  14. Leasi F., Pennati R., Ricci K. First description of the serotoninergic nervous system in a bdelloid rotifer: Macrotrachela quadricornifera Minle 1886 (Philodinidae) // Zoologischer Anzeiger. 2009. Vol. 248. P. 47-55.
  15. Martini E. Studien über die Konstanz histologischer Elemente. III. Hydatinasenta // Zeitschrift Wissenschaftliche Zoologie. 1912. Vol. 102. P. 425-645.
  16. Nogrady T., Alai M. Cholinergic neurotransmission in rotifers // Hydrobiologia. 1983. Vol. 104. P. 149-153.
  17. Remane A. Rotatorien // In : Bronn’ s Klassen und Ordnungen des Tierriechs, 4. 1929-1933. Bd. IV. Abt. 2. Buch I. 1. Leipzig. 576 p.
  18. Segers H. Annotated checklist of the rotifers (Phylum Rotifera), with notes on nomenclature, taxonomy and distribution // Zootaxa. 2007. V. 1564. P. 1–204.
  19. Villeneuve J., Clement P. Le neuropile du cerveau des Rotiferes : observations ultrastructurales preliminaires. // J. Microsc. Fr. 1971. Vol. 11. P. 108.
  20. Remane A. Rotatorien // Bronn’s Klassen und Ordnungen des Tierriechs., 1929–1932. Bd. 4. Abt. 2. Buch 1. Winter, Leipzig: 576 s.
  21. Wesenberg-Lund C. Danmarks Rotifera I. // Vid. Med. Dansk. Naturhistor. Foren. Kobenhavn, 1899. P. 1-142.
  22. Westheide W., Rieger R.M. Specielle Zoologie Teil I // Einzeller und Wirbellose Tiere. 1996. Stuttgart: Gustav Fischer Verlag, 1996. S. 720–722.
  23. Wurdak E.S., Clement P., Amsellem J. Sensory receptors involved in the feeding behavior of the rotifer Asplanchna brightwelli // Hydrobiologia . 1983. Vol. 104 (Dev. Hydrobiol. 14): P. 203-212.